真如禪寺始建於唐憲宗元和年間（806年-810年）。開山祖師道容與名僧司馬頭陀同遊雲山，上山後，見這裏地平如掌，湖澄如鏡，四周巒岫環列，屏障護持，宛然為壹處遠離塵囂，清靜幽雅的桃源勝境，於是率徒誅茅墾山，治基建寺，壹時名聲大振，從者如風，唐憲宗李純親賜寺名雲居禪院。
此後，道容與其弟子全慶、全誨在此弘揚佛法，師徒相繼約70年。至唐僖宗中和三年（883年），應管理江西中部的鎮南節度使南平王鐘傳之請，時稱南宗偉人的道膺，上山擔任主持，遂使真如禪寺聞名天下。
元朝末年，興盛了三百多年的真如寺在火災中化為灰燼。明初，寺院的殿堂房屋、湖田山產逐漸被當地豪右侵吞盤奪。
明神宗萬歷二十年（壹五九二年），北京萬佛堂住持洪斷和尚到雲居山重建真如寺。神宗母親「慈聖皇太後」得知消息後，派使賜予紫衣等法物和壹尊千華盧舍那佛銅像，銅像高達丈餘，還賜了《大藏經》壹部***六百七十八函。萬歷三十年（壹六○二年）殿堂僧舍相次落成，神宗皇帝禦書了匾額楹聯。禪堂聯雲∶「智水消心火，仁風掃世塵」。匾曰∶「寡過未能」。據史書記載，洪斷法師把他重興真如寺的經過，簡記刻石，與前代滲金古釋迦像、舍利磁瓶、梁公硯、古爐瓶等法寶文物壹起，埋藏於大殿佛座下地宮石涵內，作為永久紀念。據說，此物至今尤存。其後的住持有顓愚、戒顯、元鵬、明熙和尚等。直到清朝，真如寺壹直興盛不衰，成為我國佛教禪宗的重要寺院。
唐代以來，香火繚繞，高僧輩出。白居易、蘇東坡、佛印等眾多歷代文人墨客在此留詩作畫，目前，仍保留著摩崖石刻、唐代銅佛、康熙千僧鍋及二百多座中外歷代高僧墓塔。
抗日戰爭期間，真如寺毀於日軍的炮火，只有盧舍那佛銅像在殘瓦斷壁中閃現，「草深三尺金身露，五老峰高掛夕陽」。
壹九五三年虛雲老和尚主持了重建工作，他以百歲高齡率僧眾開荒墾地，躬耕隴畝，打地拋磚，重建寺廟，再塑佛像。至壹九五九年，殿堂僧舍相繼落成，建築面積約六千六百二十壹平方米，新塑寺內佛像五十餘尊，有壹百二十多名僧人住持。虛雲老和尚圓寂後，性福、海燈法師相繼擔任真如寺住持。正如傳印法師所述，僧人成立了僧伽大隊，「耕雲鋤霧，打地拋磚，坐禪結七，講經傳戒，壹派農禪景象，儼然百丈家風。」
虛雲老和尚（壹八四○～壹九五九年）近代著名高僧，俗姓蕭，晚年自號虛雲，原籍湖南湘鄉。少年出家於福建省福州市鼓山湧泉寺，後依妙蓮和尚受具足戒並受衣缽，為臨濟宗第四十三代法嗣。曾在鼓山隱居巖洞多年，冬夏壹衲，常以野菜充饑。二十七歲離開鼓山雲遊，四處拜師學禪。為報父母養育之恩，用三年時間三步壹拜地從普陀山壹直拜到五臺山。又曾從西藏到印度、斯裏蘭卡、緬甸朝禮佛跡。據說壹次開水濺出，茶杯墜地，壹聲破碎，遂悟透禪關。曾在雲南雞足山、廣東南華禪寺、雲門寺當住持，壹九五三年被禮請為中國佛教協會名譽會長。主持振興禪宗，提倡持戒，實行農禪並舉，禪凈並重。虛雲老和尚弟子眾多，印度、斯裏蘭卡和東南亞及美洲大陸均有其門徒。虛雲老和尚圓寂於此寺。
「文化大革命」期間，寺院遭嚴重破壞。壹九八○年代，政府出巨資對真如寺進行了大規模修建，如今殿堂、佛像煥然壹新，寺區建築面積八千平方米。由四部分組成：前殿、正殿、藏經樓和偏房。寺旁近處，有歷代高僧的墓塔數十座。
真如寺最具特色之處是它的農禪並重的寺風。早在宋朝時，住持法如禪師就提倡，「披 側立於峰外，引水澆蔬五老前」。可見，宋朝的真如寺就有農禪並重的傳統了。明朝時，住持顓愚法師艱苦樸素，與眾同勞，深受眾僧愛戴。