創始人是阿契美尼斯；當時整個波斯地區還在米底亞王國的統治之下。阿契美尼斯死後，他的兒子特斯帕斯繼承了王位，並在斯基特時期帶領阿切曼尼脫離了米提王國的統治。特斯帕斯死後，他把土地分給了他的兩個兒子:居魯士壹世和阿裏亞拉姆尼斯。他們死後，王位傳給了他們的兒子(岡比西斯壹世和阿爾·查米斯)。公元前559年，居魯士二世繼承了岡比西斯壹世的王位，隨後又繼承了阿沙姆斯的王位，統壹了阿契美尼德王國。
居魯士二世隨後開始擴張他的領土。他第壹次公開反抗米底亞王國，並於公元前550年將其徹底消滅。後來，他與巴比倫結盟，以確保王國的後方不會受到威脅；然後向西到呂底亞，公元前547年在薩爾迪斯(呂底亞的首都)征服。呂底亞滅亡後，居魯士二世在國內政局不穩的情況下攻打巴比倫。公元前539年，巴比倫城陷落，居魯士二世進入城內，手持巴比倫守護神馬爾杜克的雕像，以示作為巴比倫人統治此地的意願。從此，阿契美尼德王朝的勢力擴大到了埃及邊境。
居魯士二世死後，他的兒子岡比西斯二世繼承了王位。他對埃及發動大規模戰爭，攻打埃及首都孟菲斯，甚至把法老帶到了蘇薩。後來，他發動了反對迦太基、阿蒙和努比亞的戰役，但最終都失敗了。公元前522年，阿契美尼德王國發生叛亂，岡比西斯二世急忙返回朝鮮，卻死在途中。皇室的將軍大流士壹世繼續帶領他的軍隊回到中國，成功地平息了叛亂，並最終贏得了王位。
大流士壹世是阿爾·查米斯的孫子。他登基後，在國內采取嚴厲措施穩定政局。對外，他積極推動擴張。他成功地將印度次大陸北部的很大壹部分納入版圖。後來，他入侵了亞洲和希臘之間的海勒斯海峽。公元前492年，大流士壹世派他的女婿馬多尼奧斯進攻色雷斯和馬其頓，但在公元前490年，他入侵希臘時輸掉了馬拉松。
大流士壹世死於公元前486年。他的兒子薛西斯壹世繼承了他的王位，並在公元前485年成功鎮壓了埃及的壹次叛亂。後來，他對希臘發動了多次攻擊；首先贏得並占領了希臘北部。但在隨後的戰鬥中失利，馬多尼·奧斯在普拉蒂亞之戰中戰死。從那時起，薛西斯壹世將他的註意力轉向宮廷生活，並終於在公元前465年被謀殺。
薛西斯壹世之後是阿爾塔薛西斯壹世、薛西斯二世和大流士二世。其中薛西斯二世執政僅45天，最終因飲酒過度被宮中壹妃子的兒子殺死。他們的繼任者是阿達薛西斯二世。他成功策動了雅典和斯巴達的戰爭，並最終簽署了國王和約，從而得以插手希臘事務。公元前401年，小居魯士起兵小亞細亞，10000希臘雇傭軍東征王位，被阿達薛西斯二世擊敗。然而，他雇傭的希臘雇傭軍成功地撤退回希臘(見色諾芬)。
在接下來的幾年裏，阿契美尼德發生了許多叛亂。雖然他們最終被平定，但他們極大地動搖了王國本身的基礎。公元前359年，阿達薛西斯三世登基。他和雅典鬧翻了，因為他拒絕幫助雅典對抗北方的馬其頓。馬其頓後來統壹了全希臘，甚至在公元前330年入侵亞歷山大大帝領導下的波斯波利斯。同年，阿契美尼德的末代國王大流士三世被部下殺死，阿契美尼德王國正式滅亡。